Vilniaus universiteto dramos teatras gimė kartu su Vilniaus universitetu ir nuo to laiko tapo neatsiejama jo dalimi. 1570 m. viename iš universiteto kiemų pastatytas pirmasis studentiškas spektaklis, S. Tucci „Hercules“ tapo ne tik Vilniaus universiteto, bet ir Lietuvos teatro pradžia.
Ryškų pėdsaką VU teatro istorijoje paliko režisierius Vladas Limantas, atgaivinęs senąsias tradicijas ir paskelbdamas naująjį VU Kiemo teatro etapą. Tuo metu kurdamas VU teatre, V. Limantas subūrė nemažą entuziastingų režisierių grupę. Kartu su juo ilgą laiką produktyviai dirbo L.Ciunis, N. Kurklietytė, A.Čepaitytė, R.Venckus, G.Kličius, G.Aukštikalnis ir kt. Daugiau nei du dešimtmečius VU kiemuose, salėse, koridoriuose kunkuliavo intensyvus, šurmulingas ir įvairiapusis teatrinis gyvenimas, kartais persikeldamas į kitas istorines vietas, pvz., Trakų pilį. 1990 m. Marija Misiūnaitė pasuko teatro vairą link subtiliai niuansuoto psichologinio teatrališkumo, siekdama sceninių elementų darnos.
1990 metais Rimantas Venckus, siekdamas pratęsti ilgametes dramaturgija grindžiamo VU teatro tradicijas, inicijavo alternatyvios kamerinės dramos trupės įsteigimą. Ši trupė net 15 metų veikė L. Stuokos-Gucevičiaus kiemelyje esančiame nedideliame rūsyje – iš čia kilo jos pavadinimas „Minimum“. Nuo 2005 Vilniaus universiteto dramos teatras dirba teatro salėje.
2021 m. Vilniaus universiteto dramos teatras pradėjo naują etapą su režisiere, Felicija Feifere.
Vilniaus universiteto veikloje dalyvavo žinomi Lietuvos žmonės, tokie kaip Juozas rlickas, Dalia Michelevičiūtė, Vanda Juknaitė, Marijus Žiedas ir kt.
